В далёком космосе на борту космического корабля VVVVVV происходит загадочная авария. Корабль готовится перейти в другое измерение, но из-за технических неполадок телепорт даёт сбой. Вся команда оказывается разбросанной по разным порталам. На корабле остаётся только навигатор Виолетта, с которой связывается главный герой — командор Виридиан. Он отправляется к своему кораблю, взяв с собой энергетический брелок. Капитан должен исправить ошибку, спасти команду от опасностей и собрать всех членов экипажа.
Далее сюжетная линия развивается в зависимости от порядка спасения персонажей. В любом случае необходимо добраться до заброшенной лаборатории, чтобы найти Викторию — доктора, затем пройти через зону телепортов и помочь инженеру по имени Вердигрис. Затем нужно отправиться на другую космическую станцию, чтобы найти профессора Вермиллиона. Объединившись с первым членом команды, они перемещаются в полярное измерение и переводят спасённого до телепорта. И так нужно сделать с каждым персонажем по отдельности.
Периодически возникают трудности, например, отключение системы безопасности. Забрав последнего члена команды, Виридиан находит стабилизатор измерения VVVVVV, который стал причиной аварии, и отключает его. Командор оказывается в открытом космосе, и команда спасает его. Вместе они ремонтируют неисправный портал.
В финале нужно собрать по пути 20 брелоков, которые помогут исправить портал. Активировав телепорт, команда попадает на секретную базу, где хранятся записи исследований, проведённых над VVVVVV, и методы его восстановления. В процессе игры вы будете исследовать открытый мир, полный ловушек и разнообразных врагов. Главный герой не имеет оружия, и одно касание врага приводит к смерти. Единственное, что может делать герой — прыгать и изменять гравитационный вектор. Герой может ходить по потолку, чтобы избежать встречи с врагами. В платформере есть комнаты, через которые нужно пройти. Каждая комната — это головоломка, решение которой нужно найти в процессе.