Cave Story: Doukutsu Monogatari начинается с типичного сюжета об амнезии. Главный герой просыпается и обнаруживает, что забыл всё о своём прошлом. Вскоре он осознаёт, что находится в лабиринте пещерных тоннелей. Там он сталкивается с загадочными местными жителями, преследуемыми таинственным Доктором. Главный герой стремится раскрыть тайны своего прошлого и найти выход на поверхность.
В игре представлены разнообразные локации, включая пещеры, город, лабораторию и деревню. Это делает игру метроидванией, где зоны взаимосвязаны. Сохранение возможно на контрольных точках.
Графика в стиле пиксель-арт выполнена в стиле аниме, а камера расположена сбоку. Этот релиз включает оригинальную версию игры 2004 года, а не ремейк.
Игровой процесс включает сражения с обычными противниками и боссами, решение головоломок, исследование местности и поиск предметов для доступа к ранее закрытым зонам. По мере продвижения игрок собирает кристаллы опыта для улучшения текущего оружия героя. Пушки можно переключать и улучшать до трёх раз. Если персонаж получает урон, его снаряжение теряет опыт и уровни, требуя повторного улучшения. Также на уровнях можно найти предметы для увеличения здоровья героя.